平良将之子，桓武天皇五世孙，人称“相马小次郎”。15岁时通过担任镇守府将军的父亲平良将入京作为藤氏长者·藤原忠平家臣（？），并担任泷口武者（时称泷口小二郎）。后来回到房总经营领地时和叔父平国香发生领土争端，引发武装私斗，随后更是演变成袭击国衙、割据领地自立为皇的“平将门之乱”，席卷关东八国。面对朝廷的军事打击平将门以骑兵为核心战力，并以影武者战术迷惑敌军，接二连三击败朝廷讨伐军，但最终在北山之战中被藤原秀乡射死并枭首。其死后由于阴魂不散，引发多次作祟事件，和菅原道真、崇德天皇并为“三大怨灵”。
平将门作为武艺优秀、和天皇对抗并壮烈战死的武将受到武士阶级的崇拜信仰，其所在的神田神社成为武士们拜祭的热门地点，北条氏纲、太田道灌等著名战国武将皆是其崇拜者。特别是关原合战前夕，德川家康前往神田神社进行祈祷，结果开战当日便击败西军主力成为日本执牛耳者。因此，感恩于平将门“神德”的德川家康将神田神社封为“江户总镇守”，希望他永保江户安宁。同时平将门作为日本历史上唯一自立为皇的人，在明治维新后作为逆贼被批判，乃至在明治天皇临幸神田神社时本着“不向逆贼低头”被移出坐镇千年的神田神社，由大国主神和少彦名代替。然而二战结束后，随着天皇“伟光正”形象的倒塌，其自立为皇的事迹被称颂为“开拓新时代的英雄”。随着1976年以其为主角的大河剧《风云虹》热播，“平将门复归祭神”的呼声也日渐高涨，最终在1984年再度迁入神田神社。
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